引言

根系是植物長期適應陸地條件而形成的重要器官，在植物生長發育過程中發揮著固定植株、吸收水肥、合成運輸有機無機物質等眾多功能[1-4],間接地調控著地上部諸多重要器官如莖、葉、花、果實等生長發育進程[5-6].因此，研究植物根系生長發育的調控機理對于人們深入了解根系地上部重要器官發育進程具有重要意義。植物由根系吸收土壤中水肥并通過葉片光合作用生成糖，而糖不僅作為植物代謝的能量來源和結構物質，同時還作為信號分子參與植物體內眾多代謝過程，影響著植物的種子萌發、下胚軸伸長、子葉伸展、根系生長發育、開花和衰老等眾多生理生化過程[7-8].

糖作為信號分子對植物的調控是研究的熱點，己糖激酶（HXK）和SNF1-相關蛋白激酶（SnRK）參與植物糖感知和糖信號轉導[9-10],TOR激酶在糖信號轉導中也發揮重要作用[11-12].此外，糖還與植物激素相互作用調控植物的生長發育[13-15].近年來，國內外學者研究證實糖在調控植物根系生長發育過程中扮演著重要的角色。為此，筆者綜述了糖對根系生長發育的影響及其調控根系生長發育機理的研究進展，以期為后續糖調控植物根系的研究提供參考。

1 糖影響植物根系的生長發育

植物體內的糖主要源自葉片光合產物，構成植物組織結構并提供能量，糖還可作為信號分子促進根系的生長發育和根系的方向性生長。近年來，國內外學者研究證實糖影響植物根系的生長發育，并取得了較大突破。

1.1 糖影響主根的生長發育

糖影響植物根系生長發育的研究報道較多。

Kicher 等[16]研究發現光刺激幼苗根生長信號由子葉感知，子葉光合作用產生糖類經韌皮部運輸到根尖，從而促進植物主根伸長。Xiong等[17]研究發現僅外源葡萄糖或蔗糖可促進根伸長和激活根分生組織，而其他外源糖無此功效，糖酵解和線粒體氧化磷酸化過程被阻斷時根系根生長及分生組織活性完全停滯。由此可斷定葡萄糖作為關鍵營養信號分子調控葉片光合作用和促進根尖分生組織活性是通過糖酵解和線粒體氧化磷酸化來實現[17].外源葡萄糖可促進植物主根的生長，高濃度葡萄糖則抑制主根生長。從不同濃度葡萄糖處理的幼苗根尖 CYCB1;1::GUS、QC25::GUS 和 QC46::GUS 表達來看，葡萄糖不是通過影響分生區細胞分裂活性及干細胞活性，而是通過抑制根尖分生區的長度來調節主根生長[18].由此說明，選擇合適的糖濃度對于植物主根生長狀況是極為重要的。此外，外源葡萄糖也可增加側根和根毛數量，且存在一定的濃度效應，即不同濃度的葡萄糖處理的根系側根和根毛的數量均發生變化[19].

1.2 糖影響根系的方向性

植物在生長發育過程中，根系需應對重力效應并調整其生長方向以克服物理障礙，從而保持對水分和養分的最佳吸收狀態。因此，根系的方向性生長對植物生長發育研究極其重要。根方向性生長是一個復雜的過程，受到多種內外環境信號的調控。研究發現，糖可誘導根方向性生長，并且蔗糖和葡萄糖促使根生長的垂向偏離最為明顯，增加葡萄糖濃度能夠增強根偏離度[20].淀粉粒在重力感應中具有重要作用，鹽脅迫和根向水壓可通過降解根尖柱細胞中的淀粉粒從而引起根生長在垂直方向的偏離[21-22],而葡萄糖誘導根生長方向的偏離并不是通過淀粉粒的降解來實現[20],因為在葡萄糖處理下，根尖柱細胞的淀粉粒并沒有消失，高濃度葡萄糖下柱細胞淀粉粒的積累反而增加。

2 糖調控根系生長發育的機理

糖調控根系生長發育的機理備受關注，目前，針對糖作為營養物質影響根系生長發育的研究較少，但糖信號轉導及其與植物激素的共同作用調控機理的研究報道較多。

2.1 糖信號轉導調控根生長發育

2.1.1 糖信號轉導 在植物體內，蔗糖是重要的光合產物，但其水解產物（葡萄糖）則是糖信號分子。HXK參與植物糖的感知和信號轉導，是糖酵解的關鍵酶，在催1號，從而觸發糖信號的傳遞。根據是否依賴HXK的參與，己糖信號轉導可分為HXK依賴性轉導和HXK非依賴性轉導2種途徑[23- 27].在HXK依賴性轉導途徑中，甘露糖和2-脫氧葡萄糖作為HXK的底物能夠抑制光合基因表達，而不能被HXK磷酸化的6-脫氧葡萄糖和3-O-甲基葡萄糖或糖酵解的中間代謝物則不能引1[28].此外，通過電滲法將6-磷酸葡萄糖轉入原生質體也不能抑制光合基因表達，由此說明啟動糖信號的是己糖磷酸化的過程而非磷酸化糖本身[29].在HXK非依賴性轉導途徑中，糖誘導下基因CHS、PAL 和 ASN 在擬南芥野生型與轉基因植株35SHXK1、35S-antiHXK 和 35S-ScHXK2 中的表達水平相當，由此說明該過程是不依賴HXK的[30].由于6-脫氧葡萄糖和3-O甲基葡萄糖等己糖不是HXK底物，不能被HXK磷酸化，因此，可能是通過調控己糖轉運來控制己糖在細胞內的水平。Godt等[31]在紅藜懸浮細胞中發現6-脫氧葡萄糖能誘導蔗糖合成酶基因和蔗糖轉化酶基因表達。

激酶 SnRK 是調控糖信號轉導的重要因子。

SnRK 家族包括 3 個亞家族成員 ,分別為 SnRK1、SnRK2 和 SnRK3,其中 SnRK1 與酵母 SNF1 在結構與功能非常相似。SNF1是蔗糖非發酵蛋白激酶，缺少該酶時酵母細胞不能利用蔗糖而被分離。在葡萄糖存在時SNF1表達被抑制，并且SNF1對所有已知葡萄糖依賴性抑制效應起調控作用[32].SNF1與SnRK1同屬于保守異源三聚體激酶，包括催化亞基α與調節亞基β和γ。如圖1所示，糖代謝中產生的葡萄糖-6-磷酸（G6P）和海藻糖-6-磷酸（T6P）可抑制SnRK1活性[33-36],蔗糖能促進T6P積累從而間接抑制SnRK1活性，糖饑餓和脅迫則能激活SnRK1蛋白激酶。SnRK1磷酸化會抑制磷酸蔗糖合成酶（SPS）、海藻糖-6-磷酸合酶（TPS）和硝酸還原酶（NR）的催化活性，從而調控植物碳水化合物及氮素代謝[35].此外，SnRK1會引起廣泛的轉錄重編程，它能通過磷酸化激活不同轉錄因子家族從而抑制核糖體蛋白編碼基因表達[36]1TOR 激酶是糖信號轉導中的又一調控因子，是存在于真核生物中高度保守的一種大分子Ser/Thr激酶，是免疫抑制劑雷帕霉素的靶物質。雷帕霉素通過它在細胞內的受體FKBP12結合TOR的功能域FRB域，從而抑制TOR蛋白激酶的活性。TOR能夠調節細胞內核糖體發生和蛋白質合成等生理生化過程，最終調控真核生物細胞的生長、增殖、凋亡和自噬[37].在酵母和動物中，TOR激酶以2種不同蛋白復合體TORC1和TORC2 形式存在，其中只有 TORC1 在植物中是保守的，包含3種蛋白質TOR,RAPTOR和LST8[38].在植物中，突變體lst8-1和TOR敲除植株表現出相似的生長表型，且都引起碳氮代謝變化[38-40].研究證實葡萄糖能激活TOR激酶，進而促進根分生組織激活。TOR信號還參與調控糖代謝。如圖1所示，葡萄糖能夠誘導TOR 活性，TOR 活性增強時則激活糖酵解及棉子糖合成。在擬南芥TOR RNAi株系中，TOR受到抑制會引起淀粉的大量積累及三酸甘油酯（TAG）增加，三羧酸循環（TCA）中間產物也有明顯增加。突變體lst8-1及經雷帕霉素處理植株均有同樣效果，這說明TOR對淀粉和TAG合成及TCA循環有抑制作用[41].

2.1.2 糖信號轉導對根生長發育的調控 糖信號轉導參與調控植物根系的生長發育，現有研究重點為HXK和葡萄糖-TOR信號調控根系生長發育，而SnRK激酶調控根生長發育研究還有待深入。

糖調控根生長發育有依賴HXK和不依賴HXK信號轉導途徑。在葡萄糖處理下，己糖激酶HXK1突變體gin2根系表現為正常生長，根長及分生組織活性與野生型類似，由此表明葡萄糖對根分生區激活并不依賴HXK參與[17].gin2在不同濃度葡萄糖處理下主根長和側根數目變化程度明顯小于野生型，所以葡萄糖對主根伸長和側根增多的濃度效應依賴于HXK介導的糖信號響應[19].

已有研究證實葡萄糖-TOR蛋白激酶信號在植物根毛形成中起決定性作用，同時該信號通路也參與植物體其他組織器官的形成與發育，如子葉、葉柄、葉片及主根和側根生長[42],為深入研究光合作用中葡萄糖-TOR 信號調控機制及其對根分生組織影響，Xiong等[17]研究發現TOR參與葡萄糖對根伸長及分生組織激活的誘導效應。例如，擬南芥幼苗在葡萄糖和雷帕霉素同時存在下，根伸長受到抑制，分生組織活性明顯降低；TOR突變體幼苗在葡萄糖處理下效果類同。此外，葡萄糖可激活內源 TOR 表達。在阻斷葡萄糖-TOR 信 號 時 ,生 長 素 和 細 胞 分 裂 素 報 告 基 因DR5::GFP 和 TCS::GFP 以及干細胞和靜止中心的標記PLT1::GFP 和 WOX5::GFP 都能正常表達。因此，說明生長素和細胞分裂素信號及根干細胞維持過程不參與葡萄糖-TOR信號激活根分生組織過程[17].

葡萄糖-TOR信號調控主要代謝和次級代謝、細胞周期、轉錄、信號傳導、運輸和蛋白質折疊等相關基因的轉錄重編程。其中，通過比較葡萄糖-TOR信號靶基因和已報道的細胞周期相關基因發現許多靶位基因與典型G1期和S期基因相重疊，因為轉錄因子E2F是植物和哺乳動物調控細胞周期進程和DNA復制S期基因的主調控因子[43],對擬南芥E2Fa靶基因生物信息學分析發現，E2Fa靶基因中有95%與葡萄糖-TOR激活基因重疊。當阻斷葡萄糖-TOR信號時，E2Fa激活靶基因表達被抑制。此外，對TOR和E2Fa進行WesternBlot 試驗證實轉錄因子 E2Fa 是 TOR 激酶磷酸化的直接底物[17].

所以，葡萄糖-TOR信號對根分生組織的調控機制首先來源于光合葡萄糖，葡萄糖通過糖酵解和線粒體生物能傳遞，驅動TOR信號傳導，快速控制根分生組織代謝轉錄網絡，活化細胞周期，促進根分生組織激活。